10 年前
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年轻的姑娘卡罗琳受雇于老妇人维奥莱特，前往她家照顾她卧病在床的丈夫本。维奥莱特的大房子坐落于以神秘习俗和宗教仪式闻名的地区，卡罗琳刚到这里就觉得阴森诡异。随着日子一天天过去，卡罗琳渐渐对这件大房子和古怪的维奥莱特起疑。一次偶然，她从维奥莱特那里得到了一把万能钥匙，用它可以打开这座大房子的所有房间。当卡罗琳走进了隐藏在顶楼的房间时，她看到了令人惊悚的一幕，直觉告诉她，本的卧病在床和维奥莱特以及这间房间有着莫大的关系，她决心揭开这个谜！。《我的天才女友》讲述了莉拉和莱侬这对好朋友的童年与少年时代。故事从友情开始，描绘了女性友情的微妙变化 —— 她们相互支持、妒忌和猜疑，但又绝不仅于此。她们不断地向外拓展，在与外部世界的试探中为自己塑性。
莉拉聪明、漂亮，她可以毫不畏惧地和欺凌自己的男生对峙，也可以去找人人惧怕的阿奇勒要回被他夺走的玩具；莱侬既羡慕莉拉的学习天赋和超人的决断力，一直暗暗模仿莉拉。都视对方为自己隐秘的镜子，暗暗角力。家人不支持莉拉继续求学，因此她到父亲和兄长苦苦维持的修鞋店帮工，又面临几个纨绔子弟的追求。莱侬则怀着对朋友的关爱、嫉妒和理解，独自继续学业，却始终无法面对和莉拉竞争的失落。。克雷格·施瓦茨(约翰·库萨克饰)曾是木偶剧演员，在纽约城的一幢写字楼的七楼半做文档管理员工作。一天，在办公室柜子后面寻找一份失落的文件时，克雷格意外地发现了一扇暗门，他好奇地壮着胆子钻进去，便一下子被吸入其中。克雷格穿越时空进入到了著名演员约翰.马尔科维奇的大脑中，在十五分钟时间内，他能够控制这个演员的视线，体验他所经历的一切，窥探所有深藏不露的隐私，克雷格感到非常刺激，十五分钟一到，克雷格从马尔科维奇大脑中被弹出，抛落在新泽西州的高速公路旁。
返回家中的克雷格，把他的神秘经历告诉了他的妻子洛特(卡梅隆·迪亚兹饰)和他的同事马克辛(凯瑟琳·基纳饰)，她们也想去暗门入口尝试一下。面对不可思议的事实，洛特视此为一次难得的商机，200美元的门票，尝试当一回十五分钟的约翰.马尔科维奇，这会成为一桩不错的生意……。