8 年前
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平安城内，人类、狸猫、天狗，三足鼎立，共同转动这城市的巨大车轮。下鸭矢三郎（樱井孝宏 配音）是狸猫界名门下鸭家的老三，他虽是狸猫，却能肆意变身为人类的模样，他的恩师是天狗赤玉先生。年老的赤玉法力大不如前，他苦恋着美貌的人类女子弁天（能登麻美子 配音）。弁天美貌绝世、生性不羁，是京都秘密组织“星期五俱乐部”的成员。
下鸭家的主人总一郎深受狸猫一族景仰，然而已在数年前驾鹤西归，事情经过至今成谜。他留下了四个不成材的儿子：长子下鸭矢一郎（诹访部顺一 配音）生性古板，遇事优柔寡断；次子矢二郎内向自闭，不问世事；矢三郎凡事只讲求有趣；幺弟矢四郎则胆小如鼠。这就是居住在纠之森的下鸭一家，他们的母亲深信总有一天，她的四名孩子都会继承亡父衣钵，成为伟大的狸猫……。国际大都会日本东京，光天化日之下发生了性质极其恶劣的抢劫案。某个十字路口发生诡异的交通事故，科学搜查班（ST）的各位顺藤摸瓜查清了事故的始作俑者——天才黑客镝木彻（中山裕介饰）。但是ST的领导者赤城左门（藤原龙也饰）面对众人对镝木的指控闪烁其词，他支开百合根友久（冈田将生饰），独自前往镝木的住所。未久，镝木葬身火海，而赤城作为重要嫌疑人被同僚拘捕。青山翔（志田未来饰）、结城翠（芦名星饰）、黑崎勇治（漥田正孝饰）、山吹才藏（三宅弘城饰）等手下自然不会相信赤城的认罪供词，他们想方设法要查清真相，而百合根更为此故意犯罪进入拘留所，试图近距离听取赤城的心声。而就在关键时刻，赤城越狱逃亡…… 本片根据今野敏的原作改编。。